El peróxido de hidrógeno y el misterio de la maduración del fruto de tomate: “mensajeros y señales” en las plantas
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Un equipo de investigación dirigido por el profesor QIN Guozheng del Instituto de Botánica de la Academia China de Ciencias ha develado un mecanismo, hasta ahora desconocido, por el que la ARN N6-metiladenosina (m6A) desmetilasa SlALKBH21 sufre una modificación de reducción-oxidación (redox). Esta alteración afecta a su estabilidad y a su papel fisiológico en la regulación de la maduración normal de los frutos del tomate.
En este estudio, publicado en Nature Plants, los investigadores profundizaron su comprensión del papel del peróxido de hidrógeno (H2O2), un oxidante suave que funciona como una molécula de señalización fundamental en el control de múltiples procesos biológicos. Descubrieron que la modificación oxidativa mediada por H2O2 regula la función de SlALKBH2, que es esencial para la maduración adecuada de frutos carnosos. Esta etapa de maduración representa la fase final del desarrollo del fruto, influyendo directamente en la calidad del fruto y su vida útil.
En concreto, los investigadores demostraron cómo la señalización de H2O2 interactúa con la modificación de la metilación del ARN para regular el desarrollo de las plantas de forma coordinada.
La modificación química más frecuente en los ARNm eucariotas es la metilación de m6A. Regula varios procesos biológicos, incluida la estabilidad del ARNm y la eficiencia de la traducción, al modular el metabolismo del ARNm.
Como miembros de la familia de las dioxigenasas, las desmetilasas m6A, incluida SlALKBH2, son capaces de revertir oxidativamente la metilación de m6A. Esta capacidad plantea la pregunta de si la propia SlALKBH2 está sujeta a modificación oxidativa, de forma similar a otras proteínas sensibles al redox.
Para probar esta hipótesis, los investigadores expresaron transitoriamente el gen SlALKBH2 en hojas de Nicotiana benthamiana tratadas con o sin H2O2 y luego monitorearon el estado redox de SlALKBH2.
Los resultados indicaron una marcada sensibilidad de SlALKBH2 a la oxidación inducida por H2O2, lo que resultó en la formación de homodímeros tanto en hojas de N. benthamiana como en frutos de tomate. En particular, se demostró que la exposición a H2O2 acelera la maduración del fruto del tomate, lo que implica la oxidación de SlALKBH2 en este proceso.
La formación de homodímeros de SlALKBH2 se atribuyó a la participación de múltiples residuos de cisteína (Cys), y se identificó a Cys39 como un sitio crucial; la mutación en esta ubicación redujo drásticamente la formación de homodímeros. Si bien la modificación oxidativa mejoró la estabilidad de la proteína SlALKBH2, no afectó su actividad de desmetilasa m6A.
Además, los investigadores identificaron a la NADPH-tiorredoxina reductasa C (SlNTRC) como la proteína que interactúa con SlALKBH2. Demostraron que SlNTRC regula el estado redox de SlALKBH2, afectando así su función de desmetilación de m6A en los tomates.
Luego se generaron mutantes knockout estables de SlNTRC en tomates mediante edición genética mediada por CRISPR- Cas9. La línea mutante homocigótica experimentó retrasos sustanciales en el crecimiento vegetativo y una incapacidad para dar frutos.
Este estudio estableció una conexión entre la señalización de H2O2 y la metilación de m6A, destacando la importancia de la regulación redox de los modificadores de m6A en el control de la maduración del fruto.
Dado el papel crucial de la metilación del ARN m6A en varios procesos biológicos, los investigadores especulan que este mecanismo regulador también puede desempeñar un papel en otros procesos de desarrollo.
En resumen, este estudio no sólo mejora nuestra comprensión de los mecanismos moleculares que subyacen a la maduración del fruto, sino que también ofrece nuevos conocimientos y estrategias para mejorar las variedades de cultivos.
English version #
Hydrogen Peroxide and the Mystery of Fruit Ripening: ‘Signal Messengers’ in Plants #
A research team led by Prof. QIN Guozheng from the Institute of Botany of the Chinese Academy of Sciences has unveiled a previously unrecognized mechanism by which the RNA N6–methyladenosine (m6A) demethylase SlALKBH2 undergoes reduction-oxidation (redox) modification. This alteration affects its stability and its physiological role in regulating the normal ripening of tomato fruits.
In this study, published in Nature Plants, the researchers deepened their understanding of the role of hydrogen peroxide (H2O2), a mild oxidant that functions as a pivotal signaling molecule in controlling multiple biological processes. They found that H2O2-mediated oxidative modification regulates the function of SlALKBH2, which is essential for the proper ripening of fleshy fruits. This ripening stage represents the final phase of fruit development, directly influencing fruit quality and shelf life.
In an article edited by CHEN Na, we noticed that specifically, the researchers showed how H2O2 signaling interacts with RNA methylation modification to regulate plant development in a coordinated way.
The most prevalent chemical modification in eukaryotic mRNAs is m6A methylation. It regulates various biological processes, including mRNA stability and translation efficiency, by modulating mRNA metabolism.
As members of the dioxygenase family, m6A demethylases, including SlALKBH2, are capable of oxidatively reversing m6A methylation. This capacity raises the question of whether SlALKBH2 itself is subject to oxidative modification, similar to other redox-sensitive proteins.
To test this hypothesis, the researchers transiently expressed the SlALKBH2 gene in Nicotiana benthamiana leaves treated with or without H2O2, then subsequently monitored the redox status of SlALKBH2.
The results indicated a marked sensitivity of SlALKBH2 to H2O2-induced oxidation, resulting in the formation of homodimers both in N. benthamiana leaves and in tomato fruits. Notably, exposure to H2O2 was shown to accelerate tomato fruit ripening, implicating SlALKBH2 oxidation in this process.
The formation of SlALKBH2 homodimers was attributed to the involvement of multiple cysteine (Cys) residues, with Cys39 identified as a crucial site; mutation at this location drastically reduced homodimer formation. While oxidative modification improved the stability of the SlALKBH2 protein, it did not affect its m6A demethylase activity.
Moreover, the researchers identified NADPH-thioredoxin reductase C (SlNTRC) as the interacting protein of SlALKBH2. They demonstrated that SlNTRC regulates the redox state of SlALKBH2, thus affecting its m6A demethylation function in tomatoes.
Stable SlNTRC knockout mutants were then generated in tomatoes using CRISPR–Cas9-mediated gene editing. The homozygous mutant line experienced substantial delays in vegetative growth and an inability to bear fruit.
This study established a connection between H2O2 signaling and m6A methylation, highlighting the significance of redox regulation of m6A modifiers in the control of fruit ripening.
Given the crucial role of RNA m6A methylation in various biological processes, researchers speculate that this regulatory mechanism may also play a role in other developmental processes.
In summary, this study not only enhances our understanding of the molecular mechanisms underlying fruit ripening, but also offers new insights and strategies for improving crop varieties.
Notas al pie - Footnotes #
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SlALKBH2 es un gen que se encuentra en los tomates y que desempeña un papel importante en la reparación de los daños en el ADN y la maduración del fruto. Puntos clave sobre SlALKBH2: Reparación de daños en el ADN: la eliminación del gen SlALKBH2 en los tomates provoca hipersensibilidad a mutágenos del ADN como el MMS (metilmetanosulfonato), lo que provoca anomalías en el crecimiento, como crecimiento lento, deformación de las hojas y senescencia temprana. Esto indica que el gen SlALKBH2 es crucial para mantener la integridad del genoma y reparar los daños en el ADN. Maduración del fruto: SlALKBH2 está involucrado en el proceso de maduración de frutos de tomate a través de un mecanismo que involucra peróxido de hidrógeno (H2O2). La modificación oxidativa mediada por H2O2 regula la estabilidad y función de SlALKBH2, que es esencial para la maduración adecuada del fruto. Este proceso está influenciado por la interacción entre SlALKBH2 y NADPH-tiorredoxina reductasa C (SlNTRC), que afecta el estado redox de SlALKBH2. Regulación epigenética: SlALKBH2 también está involucrado en la regulación epigenética, ya que puede unirse a las transcripciones de la desmetilasa de ADN SlDML2, modulando la estabilidad de la transcripción de SlDML2 y, por lo tanto, influyendo en la maduración del fruto. Además, se ha descubierto que SlALKBH2 interactúa con la disminución de la metilación del ADN 1 (ZmDDM1) en el maíz, lo que facilita el reclutamiento de ZmDDM1 a sus loci genómicos objetivo, lo que es fundamental para la embriogénesis y el desarrollo del endospermo del maíz. Fuente: Nature Plants ↩︎